Tổng cộng có 388 trò chơi được phát hành cho bảng điều khiển, mặc dù có một số trò chơi được bán độc quyền tại Nhật Bản. Để so sánh, đối thủ PlayStation và Sega Saturn nhận được khoảng 1.100 game và 600 game tương ứng, trong khi các game console trước của Nintendo như NES và SNES có 768 và 725 game được phát hành tại Mỹ. Tuy nhiên, thư viện trò chơi Nintendo 64 bao gồm một số lượng lớn các trò chơi được đánh giá cao và bán rộng rãi.[76] Theo báo cáo của TRSTS, ba trong số năm trò chơi bán chạy nhất hàng đầu tại Hoa Kỳ trong tháng 12 năm 1996 là Nintendo 64 (cả hai game còn lại đều là Super NES). Super Mario 64 là game bán chạy nhất của thế hệ, với 11 triệu bản được bán ra sau khi đánh bại Gran Turismo của PlayStation (10.85 triệu) và Final Fantasy VII (với 9.72 triệu.[77][78])[79]. Trò chơi cũng nhận được nhiều lời khen ngợi từ các nhà phê bình và là tiên phong trong các chương trình ba chiều. GoldenEye 007 đóng vai trò rất quan trọng trong sự phát triển của game bắn súng góc nhìn thứ nhất, và được mệnh danh là một trong những game vĩ đại nhất trong thể loại này. The Legend of Zelda: Ocarina of Time đặt ra tiêu chuẩn mới cho các trò chơi phiêu lưu hành động 3D trong tương lai, và được nhiều người coi là một trong những trò chơi tuyệt vời nhất từng được thực hiện.[80][81][82] Xu hướng này theo chiến lược của Hiroshi Yamauchi, được công bố trong bản phát hành của Nintendo 64 tháng 11 năm 1995, rằng Nintendo hạn chế số lượng tựa game được sản xuất cho Nintendo 64, để các nhà phát triển tập trung phát triển game theo tiêu chuẩn cao hơn, thay vì cố gắng vượt qua các đối thủ bằng số lượng.[83]{{Quote box|width=30em|quote=Sức mạnh lớn là hộp băng N64. Chúng tôi sử dụng hộp băng gần giống như RAM thông thường và phát trực tuyến tất cả dữ liệu cấp, kết cấu, hình ảnh, nhạc, âm thanh và thậm chí cả mã chương trình trong khi trò chơi đang chạy. Với kích thước cuối cùng của các cấp và số lượng kết cấu, RAM của N64 sẽ không bao giờ đủ để phù hợp với bất kỳ cấp độ cá nhân nào. Vì vậy, công nghệ hộp băng thực sự đã cứu tất cả.

Đồ họa

Nintendo 64 đòi hỏi đồ họa cao nhất dựa trên các hộp băng 32 hoặc 64 MB lớn hơn, tiên tiến nhất và chi tiết nhất về thế hệ 32 bit / 64 bit. Để tối đa hóa việc sử dụng, các nhà phát triển phần cứng Nintendo 64 đã phải tạo mã microcode tùy chỉnh của riêng họ. Trò chơi Nintendo 64 chạy trên mã micro tùy chỉnh được hưởng lợi từ số lượng đa giác cao hơn nhiều, song song với nhiều ánh sáng, hoạt hình, vật lý và AI tiên tiến hơn so với 32 bit. Conker's Bad Fur Day được cho là đỉnh cao của thế hệ, nó kết hợp ánh sáng thời gian thực nhiều màu, chiếu sáng từng khu vực và họa tiết chi tiết từng khuôn mặt. Chip đồ họa của Nintendo 64 có khả năng thực hiện nhiều kỹ thuật dựng hình phức tạp và tiên tiến hơn so với các đối thủ cạnh tranh của nó. Đây là máy chơi game đầu tiên có tính năng lọc ba tuyến,[84] cho phép kết cấu trông rất mượt mà. Điều này trái ngược với Saturn và PlayStation, sử dụng những gì dễ làm nhất và tạo ra nhiều kết cấu pixelated hơn. Nhìn chung, kết quả của băng Nintendo đã được trộn lẫn và điều này đã được gắn chủ yếu vào phương tiện lưu trữ của nó.[85] 

Kích thước lưu trữ nhỏ hơn của băng ROM giới hạn số lượng kết cấu có sẵn. Kết quả là, nhiều trò chơi nhỏ hơn nền 8 hoặc 12 MB bị buộc phải kéo các họa tiết trên bề mặt lớn hơn. Với giới hạn 4.096 byte[86] của bộ nhớ kết cấu trên chip, kết quả cuối cùng thường là bị bóp méo, không cân xứng. Nhiều tựa game có 32 hoặc 64 MB lớn hơn đã tránh được vấn đề này, đáng chú ý bao gồm Resident Evil 2, Sin and Punishment: Successor of the Earth, và Conker's Bad Fur Day khi chúng có nhiều ROM hơn, cho phép đồ họa chi tiết hơn bằng cách sử dụng nhiều lớp kết cấu trên tất cả các bề mặt.

Băng trò chơi

Nintendo 64 trò chơi được dựa trên băng ROM. Kích thước băng thay đổi từ 4 đến 64 MB. Nhiều băng bao gồm khả năng lưu trò chơi trong bộ nhớ.

Nintendo đưa ra một số lợi thế khi cho Nintendo 64 sử dụng băng. Chủ yếu là thời gian tải rất nhanh của băng ROM so với các trò chơi dựa trên đĩa. Mặc dù dễ bị hư tổn về lâu dài, các băng chịu được thiệt hại vật lý nhiều hơn so với các đĩa compact. Nintendo cũng trích dẫn một thực tế rằng băng khó sao chép hơn so với đĩa CD

Khi trò chơi thế hệ thứ năm trở nên phức tạp hơn về nội dung, âm thanh và đồ họa, trò chơi bắt đầu vượt quá giới hạn dung lượng lưu trữ của hộp mực. Các hộp mực Nintendo 64 có tối đa 64 MB dữ liệu. Phần mềm được chuyển từ các nền tảng khác thường bị nén hoặc được thiết kế lại với giới hạn lưu trữ của một hộp băng. Do giới hạn về không gian của hộp băng, video chuyển động đầy đủ thường không khả thi để sử dụng trong đoạn cắt cảnh. Khi nó đã có mặt, nó đã được nén rất nhiều để phù hợp với hộp băng và thường có chiều dài rất ngắn. Một số công ty bên thứ ba cũng phàn nàn rằng họ thấy không công bằng khi xuất bản game cho các máy chơi game Nintendo, vì Nintendo sở hữu nhà máy sản xuất nơi băng của họ được tạo ra và do đó có thể bán các trò chơi đầu tiên của họ với mức giá thấp hơn.[59]

Các hệ máy cạnh tranh từ thời Sony và Sega (PlayStation và Saturn, tương ứng) đã sử dụng đĩa CD-ROM để lưu trữ các trò chơi của họ. Kết quả là chỉ có các nhà phát triển trò chơi truyền thống hỗ trợ Nintendo. Một số nhà phát triển bên thứ ba, chẳng hạn như Square và Enix, có Final Fantasy VII và Dragon Warrior VII ban đầu được lên kế hoạch cho Nintendo 64, chuyển sang PlayStation, cho rằng dung lượng lưu trữ không đủ của các hộp băng N64. </ B> Một số hãng còn lại phát hành ít game hơn cho Nintendo 64; Konami phát hành năm mươi trò chơi PlayStation, nhưng chỉ mười ba cho Nintendo 64. Tốc độ phát hành trò chơi mới của Nintendo 64 chậm hơn so với PlayStation.

Thông qua những khó khăn với các bên thứ ba, Nintendo 64 hỗ trợ các trò chơi phổ biến như GoldenEye 007 . Ngoài ra, quyền sở hữu của bên thứ nhất mạnh mẽ của Nintendo chẳng hạn như Mario có sức hấp dẫn thương hiệu mạnh. Các bên thứ hai của Nintendo, chẳng hạn như Rare, đều chung tay.

Lựa chọn gây tranh cãi của Nintendo về hộp băng cho Nintendo 64 đã được trích dẫn như là một yếu tố quan trọng trong Nintendo, làm đánh mất vị trí thống trị của nó trong thị trường game. Một số ưu điểm của hộp băng gây khó cho các nhà phát triển thể hiện sự nổi bật, phải yêu cầu các giải pháp sáng tạo cao.

Một trong những hạn chế kỹ thuật của nó là một kết cấu giới hạn cache, có thể giữ kết cấu có kích thước giới hạn và giảm độ sâu màu, phải được kéo dài để che phủ bề mặt trong trò chơi lớn hơn. Các hộp băng ROM cổ điển của nó bị hạn chế bởi dung lượng nhỏ và chi phí sản xuất cao, so với định dạng compact disc được các đối thủ chính sử dụng. Một số nhà xuất bản bên thứ ba hỗ trợ các hệ máy trước của Nintendo đã giảm sản lượng hoặc ngừng xuất; các trò chơi thành công nhất của Nintendo 64 đến từ studio của bên thứ nhất hoặc bên thứ hai.

Giả lập

Một số trò chơi Nintendo 64 đã được phát hành cho Wii và [Wii U] của Virtual Console Service và có thể chơi với Classic Controller, Nintendo GameCube Controller, Wii U Pro Controller, hoặc Wii U GamePad. Có một số khác biệt giữa các phiên bản này và các phiên bản băng gốc. Ví dụ, các trò chơi chạy ở độ phân giải cao hơn và tốc độ khung hình ổn định hơn so với các đối thủ của Nintendo 64. Tuy nhiên, một số tính năng, chẳng hạn như Rumble Pak, không có sẵn trong Wii. Một số tính năng cũng được thay đổi cho các phiên bản Virtual Console. Ví dụ: phiên bản "Snap Snap" của VC cho phép người chơi gửi ảnh qua dịch vụ tin nhắn của Wii, trong khi nội dung trong trò chơi 'Wave Race 64' 'đã bị thay đổi do giấy phép Kawasaki hết hạn. Một số game từ Rare đã được phát hành trên dịch vụ Xbox Live Arcade của Microsoft, bao gồm Banjo-Kazooie , Banjo-Tooie và Perfect Dark , lý do khiến Rareware được Microsoft mua vào năm 2002. Tuy nhiên một ngoại lệ là Donkey Kong 64 , được phát hành vào tháng 4 năm 2015 trên Wii U Virtual Console kể từ khi Nintendo sở hữu quyền đối với trò chơi đó.

Một số giả lập không chính thức đã được phát triển để thực thi các tựa game Nintendo 64 trên nhiều nền tảng, chẳng hạn như PC.